Симбиоз был впервые определен в прошлом веке как «совместное существование организмов, принадлежащих к разным видам». Симбиоз, полезный для обоих партнеров, был назван мутуализмом; симбиоз, всего лишь безвредный для обоих партнеров, получил наименование комменсализма или форезии. Было много споров относительно выгод мутуализма, комменсализма и форезии по сравнению с вредными последствиями других ассоциаций, где речь идет о паразитизме или патогенности. Согласно более современному определению, симбиоз — это «ассоциация между особями разных видов, сохраняющаяся в течение значительной части жизненного цикла». Определения и дискуссии мало что проясняли и не стимулировали новых исследований. Партнеры при симбиозе могут относиться к самым различным таксонам, а детали их взаимоотношений могут быть очень разнообразными. Это разнообразие возможностей в чем-то напоминает многообразие человеческих культур, каждая из которых уникальна и которые так же не поддаются описанию при помощи простой терминологии. Осознание исключительной распространенности явлений симбиоза, длительности существования большинства его форм и глубоких последствий для партнеров заставило автора пересмотреть роль симбиоза в эволюции (Маргелис, 1976).
В этом разделе мы рассмотрим представление о симбиозе как о своеобразной форме парасексуальности — объединении и слиянии различных особей. Будет сделан выборочный обзор литературы, касающейся симбиотического приобретения клетками трех классов органелл: митохондрий, ундулиподий и пластид. В третьем разделе обсуждаются некоторые свободноживущие организмы, возможно, родственные предкам органелл. Наконец, последний раздел посвящен терминологии; мы предлагаем здесь термины для описания ассоциаций между особями разных видов в соответствии с числом, происхождением и состоянием взаимодействующих геномов; применение этой терминологии приводит к вопросам, доступным для экспериментального разрешения.
Симбиоз оказал такое же глубокое влияние на ход эволюции, как и бисексуальность. С эволюционной точки Прения эти явления аналогичны в обоих случаях происходит формирование нового индивидуума, несущего гены от двух или более партнеров. У организма, возникшего путем слияния двух особей (или их клеток) в ходе полового процесса, родители имеют очень недавних общи» предков; при симбиозе же общими будут лишь гораздо более отдаленные предки. Когда родительские особи или гаметы сливаются с образованием ядра зиготы, на какой-то из последующих стадий жизненного цикла происходит мейоз, и в результате вновь создаются индивидуальности, способные к половому слиянию. При симбиозе цикличность гораздо менее регулярна в некоторых случаях симбионты никогда не возвращаются к индивидуальному состоянию, хотя в других случаях имеются вполне определенные способы, обеспечивающие чередование индивидуального и симбиотического состояний. Однако ни для каких форм симбиоза не существует столь изящных способов восстановления индивидуальности партнеров, как циклы мейоз — оплодотворение у вполне сложившихся эукариот. Генетики определяют парасексуальность как процесс, который приводит к рекомбинации геномов по меньшей мере двух родительских особей, но не включает цикла мейоз-оплодотворение, характерного для бисексуальности. Этот термин был введен для описания, например, конъюгации у бактерий или образования рекомбинантных монокарионов из дикарионов без аскоспорогенеза у грибов. Таким образом, парасексуальность, понимаемая в широком смысле, включает некоторые формы симбиоза.
Стабильные симбиотические ассоциации обладают большей приспособленностью, чем каждый из партнеров, в том смысле, что симбионты оставляют больше потомства при совместном, чем при раздельном существовании. Гены симбионтов тесно связаны: естественный отбор действует на них как на единый геном. У организмов с мейотическим половым процессом родительские гены на определенных стадиях жизненного цикла находятся в одном и том же ядре. В профазе мейоза у многих (если не у всех) организмов происходит кроссинговер: в результате разрыва и воссоединения хромосом отрезки ДНК одного родителя включаются в состав ДНК другого. При симбиозе генетическое взаимодействие партнеров бывает гораздо менее тесным и не столь жестко отрегулировано; и все же некоторые представления теории пола применимы и к анализу симбиоза.
Экологи, биогеографы и фитопатологи, пораженные разнообразием и сложностью взаимодействий между видами, испытывают большие затруднения из-за скудости информации о природных сообществах. Можно математически показать, что при различиях в скорости роста при постоянных внешних условиях и отсутствии взаимодействия между организмами какой-то один вид всегда будет доминировать и вытеснять другие. Однако наблюдения над природными популяциями, особенно в пресноводных биотопах, показывают обратное: редко бывает так, что один вид вытесняет все остальные. Каким образом поддерживается стабильное динамическое равновесие между многими сотнями видов в самых различных экологических нишах морей, пресноводных и наземных местообитаний, остается не вполне ясным. Несмотря на практически безграничный потенциал размножения, баланс сохраняется. Пусть лягушка откладывает 10000 икринок, а один плесневый гриб распространяет миллион спор; все равно в следующем сезоне выживает в среднем только одна лягушка и один гриб, вновь рассеивающий споры.
Естественный отбор неумолимо действует на всех стадиях жизненных циклов всех организмов, и при этом все виды нуждаются в других видах для нормального прохождения этих циклов. Никогда, даже в таком малом объеме пространства, как один кубометр, сообщество живых организмов не может состоять из особей одного вида. Разнообразие, как морфологическое, так и метаболическое, является правилом. Большинство организмов зависит от других непосредственно, нуждаясь в питательных веществах и газах. Только фото- и хемоавтотрофные бактерии синтезируют все необходимые им органические вещества из неорганических; однако даже они нуждаются для жизни в таких веществах, как кислород, двуокись углерода и аммиак, которые, хотя и относятся к неорганическим, являются конечными продуктами жизнедеятельности других организмов. Гетеротрофам органические вещества нужны как компоненты пищи; если исключить редкие случаи каннибализма, эта пища состоит из особей других видов или их остатков. Многие гетеротрофы в высшей степени разборчивы в отношении пищи; например, некоторые заднежаберные брюхоногие моллюски питаются только строго определенными водорослями и скорее погибнут от голода, чем попытаются утолить голод другими, близко родственными видами. Границы между пищевой зависимостью, паразитизмом, симбиозом и другими формами ассоциации разных видов весьма зыбки; эти взаимоотношения постоянно изменяются под влиянием условий среды. Предложено много терминов, определяющих разные виды симбиоза, например, мутуализм, патогенность, комменсализм, паразитизм, парасимбиоз, форезия и биотрофизм. В той мере, в какой эти термины описывают только межвидовые экологические отношения, они являются дезориентирующими, так как затемняют генетическую природу ассоциаций.
Симбиоз был предметом многих исследований, однако нам известно очень мало генетических, физиологических и биохимических деталей. Если основной тезис этой книги верен, то клеточная биология и генетика органелл могут дать самую подробную информацию о длительно эволюционирующих симбиотических ассоциациях, особенно о внутриклеточном наследственном симбиозе. Прямое отношение к этой проблеме имеет обширный обзор Гилхэма по биогенезу и генетическому контролю митохондрий и пластид. Метаболические пути эукариот, определяемые нуклеиновыми кислотами органелл, окажутся тогда остатками древнего облигатного эндосимбиоза. Представление о происхождении органелл от внутриклеточных симбионтов позволяет объяснить их «генетически автономное» поведение. Хотя симбиотические отношения часто рассматривают в биологической литературе как нечто необычное, они распространены очень широко. Многие из них оказывают влияние на целые экосистемы; например, Фергюсон-Вуд отмечает:
«В тропиках многие водные животные — возможно, большинство их содержат симбиотические водоросли; последние встречаются у большинства типов беспозвоночных… Вероятно, симбиотические водоросли количественно имеют большее значение, чем фитопланктон и свободные бентосные водоросли в коралловых рифах и других мелководных биотопах с известковыми отложениями, и продуктивность таких вод определяется в основном именно такими симбионтами, более известными под названием зооксантелл». Большинство этих зооксантелл — симбиотические динофлагелляты рода Symbiodinium (Gymnodinium).
Наименее изучены симбиозы, в которых участвуют микробы. Поверхность практически всех водорослей и листьев, кора растений и кожа животных имеют свою специфическую микрофлору. Не изучены ни значение этих ассоциаций для макроскопических партнеров, ни численность различных симбионтов, которую они переносят, ни степень специфичности симбиоза, ни пищевые и другие взаимоотношения. В большинстве случаев даже виды микробов не идентифицированы. Зубные врачи, встречаясь с исключительным богатством микрофлоры на поверхности зубов и десен, быстро осознают значение этих форм симбиоза, но большинство экологов игнорирует их. Однако несколько очевидных примеров симбиоза были исследованы.
Симбиотические ассоциации есть в любом биоценозе; партнерами могут быть представители всех высших таксонов. Однако некоторые группы особо склонны вступать в симбиотические отношения. Аскомицеты чаще других грибов входят в состав лишайников. Динофлагелляты рода Symbiodinium (Gymnodinium) и зеленая водоросль Chlorella чаще других водорослей становятся внутриклеточными симбионтами кишечнополостных; Nostoc чаще остальных нитчатых цианобактерий вступает в ассоциации с папоротниками, саговниками и грибами, образующими лишайники. Склонность фотосинтезирующих водорослей из родов Trebouxia и Pseudotrebouxia (входящих в состав многих лишайников) вступать в симбиотические отношения с разнообразными аско- и базидиомицетами должна иметь параллели в эволюционной истории: вероятно, некоторые фотосинтезирующие прокариоты вступали в симбиоз с многими хозяевами, в результате чего возникли одноклеточные эукариотические водоросли; именно поэтому сходные или даже идентичные пластиды встречаются у организмов, которые по всем другим критериям состоят лишь в отдаленном родстве.
Неясно, почему представители некоторых таксонов особенно предрасположены к симбиозу. В некоторых случаях о причинах такой тенденции можно только гадать, в других они очевидны. Многочисленные ассоциации между светящимися бактериями и морскими животными всегда дают хозяину явное селективное преимущество. Животное может использовать источник света в качестве «фонаря» для освещения потенциальной добычи, для отпугивания хищников или для привлечения полового партнера. Во всех случаях свет излучается в результате реакции бактериальной люциферазы с люциферином. Бактерии испускают свет непрерывно, однако некоторые рыбы могут давать вспышки, пользуясь специальными заслонками из своих собственных тканей. Уникальность бактериальных люцифераз в большинстве случаев позволяет идентифицировать симбионтов, даже когда их не удается выращивать вне организма хозяина. Эти морские симбиозы образуют непрерывный ряд по степени близости отношений — от случайного попадания свободноживущих светящихся бактерий в кишечник морских животных до тесных ассоциаций, когда люминесцирующие бактерии растут в специальных испускающих свет органах в организме хозяина, но вне его клеток; и наконец, по крайней мере в одном случае — у оболочника Pyrosoma — бактерии являются внутриклеточными симбионтами. Многие из таких бактерий могут расти в лабораторных условиях, и, значит, сохраняют способность к автономному существованию; другие симбиотические бактерии культивировать не удается, вероятно в связи с утратой каких-то метаболических путей за время длительной ассоциации с хозяином. Учитывая легкость идентификации партнеров в этих симбиозах и отдаленность родства между животными-хозяевами, можно полагать, что эти ассоциации возникли независимо друг от друга. Хотя нет данных об эволюции какого-либо конкретного симбиоза, многочисленность таких ассоциаций позволяет проследить возможные пути эволюции от автономии к тесной интеграции. Только в одном случае документировано возникновение нового симбиоза в лабораторных условиях; неизвестно, связана ли уникальность этого случая с недостатком подобных исследований или с тем, что новые симбиозы действительно возникают очень редко.
Источник: Л. Маргелис. Роль симбиоза в эволюции клетки. Пер. В.Б. Касинова, Е.В. Кунина. Под ред. Б.М. Медникова. Издательство «Мир». Москва. 1963