Стабилизация механизма фотосинтеза

Экспансия и увеличение разнообразия жизни в значительной мере связаны со стабилизацией механизма фотосинтеза и его последовательных физико-химических этапов.

Без фотосинтеза трудно представить современное состояние живой природы, обеспечение непрерывности потока энергии и вещества на Земле. Поэтому в ходе эволюции фототрофности наблюдается выработка механизмов, обеспечивающих как стабильность процесса фотосинтеза (улавливание, передача и преобразование световой энергии), так и экологические возможности его реализации.

В сложном процессе фотосинтеза выделяют различные этапы и происходящие при этом реакции (А. Т. Мокроносов, В. Ф. Гавриленко, 1992). Среди них обычно различают четыре крупных кардинальных этапа: начальные (физические) процессы захвата энергии, поглощение ее путем образования лабильных и богатых энергией продуктов (фотохимические реакции), энзиматические (темновые) реакции транспорта электронов и превращения углерода и, наконец, продуктивность фотосинтеза. Энергия света поглощается со скоростью 10^-15—10^-16 с, фотохимические реакции протекают за 10^-9—10^-4 с, а энзиматические — за 10^-4—10^-2 с (Б. А. Рубин, В. Ф. Гавриленко, 1979).

Одно из важных эволюционных приобретений —стабилизация поглощённой энергии благодаря усилению необратимости процессов фотосинтеза. Это достигается различными механизмами. Напомним, что скорость передачи энергии между молекулами хлорофилла равна —10^-9 с. За 1 с РЦФ может перенести до 50 млн. электронов (А. Т. Мокроносов, В. Ф. Гавриленко, 1992). Все эти события делают процесс фотосинтеза необратимым даже в условиях короткого времени пребывания растений на свету. Эволюционные предпосылки таких преобразований — в усилении окислительно-восстановительного потенциала реакции фотосинтеза путем совершенствования железосодержащих ферментативных систем и вхождении марганца в состав флавопротеина, обладающего гидрогеназными свойствами. Значение этого явления состоит в том, что соединения марганца с галактолипидами хлоропластов на свету в присутствии ФАД быстро окисляются с образованием пероксидов и выделением кислорода. В процессе эволюции ферментной системы, участвующей в восстановлении CO₂ при хемосинтезе, фоторедукции и фотосинтезе, сохранялись восстановительные свойства соединений негеминового железа даже в условиях, приближающихся к окисленной среде. Это достигалось путем соединения восстановленного железа и окисленного марганца с липидами хлоропластов. Замена флавиновых дегидрогеназ (с негеминовым железом) дегидрогеназами с цинком, цитохромами с геминовым железом, оксидазами с медью и т. д. имело большое значение для повышения окислительно-восстановительного потенциала реакции. При этом скорость восстановления CO₂ более чем в 100 раз превысила скорость хемосинтеза. В целом эволюция растений в направлении повышения интенсивности фотосинтеза и дыхания была связана с накоплением и изменением соотношения ряда металлов в клетках, вхождением их в состав оксиредуктаз, уменьшением содержания железа по сравнению с марганцем.

В связи с этим интересно также отметить, что в ходе эволюции фототрофности усиление и стабилизация функций ферредоксина в хлоропластах у покрытосеменных шли более быстрыми темпами, чем у синезеленых.

В то же время эти изменения сочетались с совершенствованием (сменой) субстратов для аккумуляции энергии. Так, М. Кальвин подчеркивает, что у пурпурных бактерий энергия аккумулируется в пирофосфатах, у грибов — в полифосфатах, у высших растений — в адениновых нуклеотидах и полифосфатах (Л. А. Тумерман, 1964). Как утверждает А. А. Красновский (1975), у первичных гетеротрофных существ свет мог активизировать отдельные звенья цепи переноса электронов еще до образования пигментной системы. Именно необходимость использования инертных субстратов как доноров водорода привела к включению пигментной системы в цепь переноса электронов от субстрата к пирвдиннуклеотиду, что имело важное значение для стабилизации механизма фотосинтеза. Такую же роль сыграло появление и сопряжение работы двух фотосистем, циклического и нециклического транспорта электронов.

Компоненты ФСI и ФСII имеют как сходство, так и различие. При бактериальном фотосинтезе доноры электронов обладают более восстановительными свойствами, чем вода. Поэтому бактерии обходятся энергией ФСI. У высших растений ФСI и ФСII взаимодополняют друг друга. В эволюционном плане реакция восстановления НАДФ⁺ появляется на пути выделения O₂ при фотосинтезе, ее нет у фототрофных бактерий. У зеленых же растений электрон от воды сначала поступает в ФСII и лишь потом в ФСI. По этой причине в Z-схеме энергии накапливается в три раза больше, чем первично высвобождается.

Наиболее распространено мнение о равном вкладе ФСI и ФСII энергии в генерацию потенциала у зеленых растений. Доказана миграция от ФСII к ФСI. Она осуществляется с максимальной эффективностью в пространственно разобщенных тилакоиддх, но снижается при индуцировании слипания тилакоидов в граны обработкой хлоропластов катионами металлов. При снижении миграции энергии между ФСII и ФСI усиливается ее миграция внутри ФСII (J. М. Briantaes et al., 1982). У мутантов неактивной ФСI редуцированы межгранные участки тилакоидов и накапливается хлорофилл с максимумом поглощения 690, 697 и 708 нм. Неполная; потеря активности ФСII ведет к редукции числа и размеров (гран, к нарушению синтеза хлорофилла с максимумом поглощения 684 нм (М. Е. Ладыгина и др., 1982). Роль указанных фотосистем зависит от качества света. Например, при освещении красными лучами у красных водорослей лимитирующими оказываются реакции, протекающие с участием ФСII, а в желтой и зеленой областях спектра, поглощаемых фикобилинами, — ФСI.

Происхождение двух фотосистем объясняют по-разному. Н. М. Чернявская и Д. С. Чернявский (1967) указывают, что еще до появления системы фотолиза воды возникли ассоциаты из одинаковых, но последовательно работающих ФСI, видоизменение которых путем мутаций могло привести к возникновению ФСII. Поэтому считают, что ФСII возникла позже ФСI. В онтогенезе у этилированных листьев при позеленении вначале формируется ФСI, а затем ФСII.

Возникновение двух фотосистем привело к усложнению реакционных центров фотосинтеза. Полагают, что один тилакоид содержит 400 реакционных центров ФСI и ФСII, имеет объем 1,5 ∙ 10^-14 см³ и площадь поверхности 2 ∙ 10^-14 см². Объем внутритилакоидного пространства и стромы в интактном хлоропласте составляет соответственно 3,3 и 2,5 мкл/мг хлорофилла (Л. Н. Воробьев и др., 1980). Все это усложняло мембранную укладку хлоропластов и стабилизировало фотосинтез.

Факты, накопленные при изучении основных этапов фотосинтеза (поглощение квантов, миграция энергии возбуждения и ее захват, роль двух фотосистем в переносе электронов и т. д.), свидетельствуют о возникновении многообразных связей между его первичными процессами в ходе эволюции. Это способствовало стабилизации механизма фотосинтеза как универсального процесса.

Стабилизация механизма фотосинтеза привела к преобладанию накопления органического вещества над его минерализацией, уменьшению содержания CO₂ и увеличению содержания O₂ в атмосфере. Таким путем уже на начальных этапах включения Механизма фотосинтеза создается угроза для роста его эффективности. Выход был найден путем усиления потребления его продуктов в пределах организма, что было связано с возникновением многоклеточности и усилением дифференциации организма.

Для стабилизации механизма фотосинтеза эти события имели далеко идущие последствия, о них обычно забывают, придавая значение только его молекулярным процессам. Так, дифференциация организма на вегетативные и генеративные структуры способствовала созданию фототрофами дополнительного продукта фотосинтеза. При заселении водорослями прибрежной зоны водоемов (только прикрепленные формы могли там удержаться при приливах и отливах воды, непрерывно омываясь водой, в результате чего постоянно менялась концентрация CO₂ и минеральных веществ вокруг организма) создаются благоприятные условия для дальнейшего действия отбора в направлении многоклеточности. Увеличение только размеров клеток ограничивало возможности усиления фотосинтеза, хотя известно, что с увеличением размера и усложнением структуры клетки более 60—70% продуктов фотосинтеза потребляются материнской клеткой. Вероятность увеличения размера единственной клетки не беспредельна, поэтому эволюция пошла по пути ограничения роста клеток, их измельчения, уменьшения контактов клеток с внешней средой. Эти события (по еще недостаточно изученным причинам) имели принципиальное значение для интенсификации процесса размножения клеток и возникновения многоклеточных фотоавтотрофов.

С возникновением организмов, дифференцированных на клетки, ткани, органы и системы органов, появилась еще большая потребность в продуктах фотосинтеза. Одним из доказательств этого служит тот факт, что у многоклеточных водорослей каждая единица массы хлорофилла способна фиксировать CO₂ в большем количестве, чем у одноклеточных. С выходом растений на сушу используются разные субстраты питания, в результате чего происходит дальнейшая дифференциация тела и увеличение разнообразия видов. Как подчеркивает А. А. Ничипорович (1980), в этих условиях возникают новые типы и механизмы взаимодействия между функциями фотосинтеза и роста в целостном организме и создается система самонастройки процессов питания, роста и размножения на эффективное использование растениями света.

Эволюция фотосинтеза у высших растений была связана не только с интенсификацией его механизма, но и с возникновением ограничений в смысле возможности использования всей интенсивности и диапазона волн световой энергии. Дело в том, что чрезмерное поглощение света могло оказать повреждающее действие на организмы и внутриклеточные процессы. Как подчеркивают А. Т. Мокроносов и В. Ф. Гавриленко (1992), в эволюции фотосинтеза высших растений одной из трудных задач было достижение хорошего снабжения фотосинтетического аппарата, диоксидом углерода ввиду его низкого содержания в атмосфере и необходимости преодоления ряда барьеров на пути передвижения CO₂ к фотосинтетическим центрам (устьичное сопротивление, сопротивление мезофилла и сложной системы мембран). Эти ограничения компенсировались приобретением других новшеств:

1. способность извлекать CO₂ из среды при низких концентрациях и двухступенчатой передачей диоксида углерода на карбоксилирование РБФ при участии РБФК и ФЕПК;
2. С₄-пути фотосинтеза для устранения трудности диффузии CO₂ к местам карбоксилирования;
3. САМ-пути фотосинтеза, при котором ночью при открытых устьицах много CO₂ фиксируется дикарбоновыми кислотами при участии ФЕПК;
4. фотодыхания, устранившего ингибирующее действие O₂;
5. увеличения числа устьиц на поверхности листа (например, у С₃-растений их число достигает более 300, у САМ — 25—30 шт. на 1 мм²);
6. подключения к транспортировке через мембраны CO₂ карбоангидраз, роль которых особенно велика в жизни С₃-растений (поэтому у них активность карбоангидраз в листьях в 10 раз выше, чем у растений С₄-типа).

Итак, эволюция углеродного питания имеет ряд ступеней. Она связана как с изменением первичного механизма процесса фиксации CO₂, так и с усилением его продуктивности при попадании растений в разные среды. В конце концов появляются растения с высокопродуктивным фотосинтетическим аппаратом, у которых фотосинтез идет при низких концентрациях CO₂ и высоких концентрациях O₂. Этому способствовало развитие определенных структур и пигментов фотосинтеза.