Факультет

Студентам

Посетителям

Взаимоотношения симбионтов у эктомикоризных растений

И. А. Селиванов

Микосимбиотрофизм — одна из распространенных форм консортивных отношений в природе.

Симбиоз эумицетов с корнями деревьев (эктомикоризы) встречается как у голосеменных, так и у цветковых. У голосеменных эктомикоризы характерны преимущественно для семейства сосновых (p. p. Abies, Cedrus, Larix, Pinus, Pseudotsuga). У цветковых растений они чаще всего встречаются в семействах березовых, буковых, ивовых, орехоцветных и реже у цезальпиниевых, розоцветных, липовых и немногих других. Грибы, образующие эктомикоризы деревьев, относятся преимущественна к гименомицетам и гастеромицетам; из аскомицетов в качестве эктомикоризообразователей известны лишь немногие виды.

Выяснение сущности микотрофии базируется на изучении физиологии микоризных грибов и корневого питания древесных растений. Этим вопросам посвящена огромная литература, но она малодоступна, так как рассеяна по многочисленным периодическим изданиям, преимущественно зарубежным. В СССР, начиная с шестидесятых годов, планомерное изучение физиологии микотрофного питания древесных пород, к сожалению, почти прекращено. Появляются лишь отдельные статьи по этой проблеме, касающиеся, как правило, частных вопросов. Исключение составляет лишь монография В. Н. Шубина (1973) «Микотрофность древесных пород».

Учитывая очень большое теоретическое и практическое значение микотрофизма древесных растений, мы попытались обобщить доступную нам литературу по физиологии эктомикориз, чтобы привлечь внимание к этой важной и сложной биологической проблеме.

Не останавливаясь на истории изучения микотрофии и развитии представлений о физиологической роли эктомикориз в питании деревьев, коснемся лишь современного состояния вопроса.

Анализ литературных источников (85 отечественных и 266 зарубежных) дает возможность нарисовать следующую схему взаимоотношений симбионтов в эктомикоризах.

Эктомикоризы — сложные структуры, образованные грибом и высшим растением. Компоненты эктомикориз (гриб и кормофит) отличаются по структуре и функциям от свободно живущих или находящихся в чистой культуре организмов. В этом отношении они похожи на таких представителей паразитических и симбиотических структур, как галлы, лишайники или бактериальные клубеньки. Изучение сущности взаимоотношений компонентов в микоризах сопряжено с большими методическими трудностями. Изучающему симбиоз необходимо не только расчленить микоризную ассоциацию на ее составные компоненты, но и интегрировать полученные результаты к микотрофному растению как единои симбиотической системе.

Микоризные грибы, особенно облигатные симбиотрофы, в отличие от древоразрушающих и подстилочных грибов, в большинстве своем не способны развиваться на древесине и клетчатке без добавления других доступных источников углерода. Это связано с малой активностью внеклеточных ферментов микоризных грибов, участвующих в разложении лигнина и целлюлозы по сравнению с подстилочными древоразрушающими грибами (Lyr, 1963; Ritter, 1964).

Лучшим источником углеводного питания микоризных грибов в чистой культуре служит глюкоза. Используя С14О2, Мелин и Нильсон (Melin, 1964; Nilson, 1957) показали, что глюкоза из наземных частей кормофитного симбионта передается в корневую систему, причем скорость передвижения продуктов фотосинтеза к корням у микоризных растений значительно выше, чем у немикоризных. Кроме глюкозы, из моносахаридов некоторые виды микоризных грибов довольно хорошо используют маннозу и фруктозу, а из производных простых сахаров — маннитол и сорбитол. Из дисахаридов микоризные грибы в чистой культуре сравнительно легко поглощают целлобиозу и трегалозу, а из полисахаридов — пектин.

Широко распространенные в корнях высших растений сахароза, целлюлоза и крахмал в чистых культурах, как правило, не дают роста микоризных грибов, но уже при незначительной примеси глюкозы они оказываются хорошим источником углеродистого питания. Этот факт, по нашему мнению, имеет большое теоретическое значение для познания физиологии углеводного обмена эктомикоризных грибов, ибо в природных условиях гриб-симбионт встречается не с одним источником углерода, а с несколькими, чаще всего с глюкозой, сахарозой, лигнином, целлюлозой, пектином.

Потребление углеводов микоризными грибами зависит от ряда причин: видовой специфичности грибов-микоризообразователей, концентрации сахаров и продолжительности их использования. В пределах рода (например p. Trichoioma или p. Boletus) одни виды могут утилизировать только моносахариды, другие, кроме простых сахаров, способны использовать некоторые дисахариды (мальтозу, сахарозу, целлобиозу); третьи — целлюлозу с примесью глюкозы, четвертые — даже лигнин.

Более того, в пределах вида разные штаммы эктомикоризных грибов по интенсивности поглощения одних и тех же углеводов могут значительно различаться между собою. Например, у некоторых видов p. Boletus прирост сухого мицелия за одинаковый промежуток времени на тождественном источнике питания у одного штамма может быть в 1,5—2 раза выше, чем у другого.

Разные формы сахаров при увеличении! их концентрации и продолжительности утилизации по-разному используются микоризными грибами. С увеличением концентрации сахара с 2 до 4 г-экв. углерода в одних случаях его потребление грибом не меняется во времени (глюкоза), тогда как использование других — возрастает (галактоза, сахароза).

Микоризные грибы, поселяясь на корнях деревьев, потребляют значительное количество растворимых сахаров, вырабатываемых в листьях растения-хозяина. Создавая односторонний ток углеводов в симбиотической системе (от высшего растения к грибу), микосимбионты тем самым влияют на процесс фотосинтеза, усиливая его. От интенсивности фотосинтеза зависит количество энергетических продуктов, необходимых грибу. В этом отношении процесс микоризообразования зависит от условий освещения, в которых растет кормофитный симбионт, а также от концентрации питательных веществ в почве, особенно азота и фосфора. С другой стороны, интенсивность фотосинтеза в значительной мере зависит от скорости оттока ассимилятов в корни, создаваемой различной интенсивностью микоризной инфекции. По-видимому, здесь существует определенная сбалансированность процессов, контролируемая физиологически активными веществами (гормонами, антибиотиками, ингибиторами и др.), вырабатываемыми обоими компонентами.

Поселяясь на корнях деревьев и проникая в ткани растения-хозяина, микоризный гриб механически и особенно биохимически оказывает большое влияние на структуру и физиологические процессы кормофитного симбионта.

Гриб, поселяясь на корнях деревьев, образует характерный для эктомикориз мицелиальный чехол. Последний благодаря многочисленным коммуникационным гифам соединяет корень с почвой, а посредством межклеточных гиф, образующих сеть Гартига, — с тканями корня. Указанная структура микоризных корней обеспечивает им значительно большую рабочую адсорбционную поверхность по сравнению с немикоризными, а это в свою очередь способствует более энергичному поглощению элементов минерального питания микоризными растениями (К, Na, Са, N и особенно Р).

Поглощение микоризными грибами минеральных веществ из почвы — не простой физический процесс диффузии и абсорбции. Оно имеет физиологический характер и зависит как от жизненного состояния симбионтов, так и от влияния внешних экологических факторов.

Поглощение ионов микоризами носит избирательный характер. Из смешанных растворов Na, К, Rb и NH4 быстрее всего поглощается К. Температурный оптимум поглощения калия лежит между 15 и 20°С, что соответствует наилучшему росту большинства микоризных грибов в чистой культуре. Поглощение фосфатов повышается с увеличением концентрации растворов, но при умеренных температурах оно идет значительно интенсивнее, чем при низких температурах.

Адсорбирующая деятельность микориз зависит от обеспеченности кислородом. При уменьшении концентрации кислорода ниже 21% поглощение ионов резко снижается. При содержании кислорода ниже 3% микоризы прекращают свою деятельность. Следовательно, в природных условиях функционирование микориз как органов поглощения должно происходить при концентрациях кислорода в среде обитания, близкой к его содержанию в воздухе. В почве, в ее верхних горизонтах, где сосредоточены микоризы деревьев, существуют именно такие условия аэрации (Brierley, 1955).

О физиологической природе адсорбции солей микоризами свидетельствует еще и тот факт, что вещества, ингибирующие дыхание и действие ферментов (KCN, NaN3, 2.4-динитрофенол, иодацетат натрия и др.), задерживают поглощение солей микоризами. Но действие ингибиторов на микоризы иное, чем на другие ткани корня. В то время как NaN3 в концентрации 10“3М уменьшает поглощение 02 тканями корня до 80%, у микоризы бука он увеличивает адсорбцию 02 и усиливает выделение С02. Аналогично действует 2.4-динитрофенол и KCN. Микориза бука, в противоположность большинству других растительных тканей, характеризуется общим дыханием, интенсивность которого, по-видимому, не зависит от цитохромоксидазы или других оксидаз, содержащих железо или медь. Скорость дыхания микоризы зависит от снабжения веществами, образующими высокоэнергетические фосфорные соединения. Под влиянием NaN3 и 2.4-динитрофенола фосфорилирование в тканях происходит независимо от окисления, интенсивность дыхания при этом может сильно возрастать. NaN3 здесь выполняет, по-видимому, только функцию, разъединителя, а поглощение О2, происходит, вероятно, при участии какой-то системы оксидаз, не ингибируемой ни азидом, ни цианидом, ни динитрофенолом.

Большую роль микоризные грибы играют в поглощении труднорастворимых соединений фосфора и калия. Работами многих ученый доказано, что источником фосфора для микоризных грибов могут быть апатит, некоторые органические субстраты (костная мука, фитин, глицерофосфат, нуклеиновые кислоты), а источником калия — ортоклаз, полевой шпат, слюда, сиенит и некоторые другие минералы.

В работах зарубежных и отечественных ученых, применявших радиоизотопный метод, с достоверностью показано, что фосфор из внешнего раствора не только активно поглощается микоризами, но и быстрее передается из корней к наземным частям растения-хозяина. Следовательно, микоризы выполняют очень важную роль в обеспечении растения-хозяина фосфором.

Поглощение микоризами фосфора (как и других элементов минерального питания) зависит от индивидуальных особенностей как кормофитного, так и грибного симбионта. Показано, например, что микоризные сеянцы сосны поглощают Р32 в сотни раз больше, чем безмикоризные, тогда как нотофагус — всего лишь в 1,5 раза (Morrison, 1957). Экспериментальное изучение микориз сосны обыкновенной, образованных разными грибами (Suillus luteus и Amanita muscaria), показало, что оба гриба способствуют поглощению фосфора из труднорастворимых соединений, причем масленок во много раз больше, чем мухомор (Ritter a. Lyr, 1965). Аналогичные результаты получены с другими видами грибов на сеянцах Pinus radiata (Theodorou a. Bowen, 1970). Таким образом, у одной и той же древесной породы микоризы могут быть образованы разными грибами, но значение грибных симбионтов для высшего растения будет неодинаковым, что следует учитывать в практике искусственной микоризации.

Теоретически возможны три пути поступления фосфатов (и других минеральных веществ) из почвенного раствора в ткани корней растения-хозяина: 1) посредством прямой диффузии через промежутки между гифами, слагающими грибной чехол; 2) через адсорбцию фосфатов живыми гифами микоризного гриба с последующей передачей поглощенных солей тканями высшего растения; 3) смешанным путем (за счет диффузии и активного поглощения). Первый способ важен только в эксперименте при высоких концентрациях фосфатов в наружном растворе (порядка 32 мМ). По второму пути идет поступление при низких концентрациях фосфатов (1 мМ и ниже). Смешанным путем — при средних концентрациях (порядка нескольких миллимолей). Учитывая тот факт, что в природных условиях микоризы едва ли соприкасаются с концентрациями в несколько миллимолей, с экологической стороны диффузным поступлением фосфора можно пренебречь (Harley, 1969). Следовательно, снабжение кормофита минеральными веществами происходит главным образом за счет активной деятельности грибного симбионта.

Пользуясь меченым азотом, бесспорно доказано, что из аммонийных удобрений через мицелий микоризных грибов к корням, сеянцев сосны может происходить передача азота (Melin a. Nilsson, 1952, 1953). Положительно решен долго остававшийся дискуссионным вопрос о возможности использования микоризными грибами органических форм азота. В ряде случаев органические соединения азота представляют собою не только лучшие источники этого элемента, по сравнению с аммонийными солями, но в небольших дозах некоторые из них стимулируют рост микоризных грибов, например, глютаминовая, кетоглютаровая и некоторые другие кислоты, участвующие в цикле Кребса (Norkrans, 1953).

Радиоизотопным методом доказана возможность фиксации атмосферного азота представителями многих родов голосеменных (Encephalatos, Ceratozamia, Podocarpus, Agathis) и цветковых растений (Alnus, Casuarina, Ceanothus, Coriaria, Discaria, НуррорЬаё, Myrica, Sphepherdia). Эти растения имеют на корнях клубеньки, называемые еще микодомациями или актиномицеторизами. Фиксация атмосферного азота клубеньками небобовых растений происходит примерно с той же интенсивностью, как и у бобовых, а у ольхи и облепихи она даже выше. Способность фиксировать атмосферный азот небобовыми растениями, образующими микодомации, имеет важное экологическое значение, так как среди древесных пород они являются пионерами незанятых территорий, обогащающих почвы азотом.

Снабжение энергетическими веществами микосимбионта — главная функция высшего растения в микоризах. Значение же грибов в эктомикоризах сводится прежде всего к активному поглощению питательных веществ (и особенно фосфора) и передаче их тканям растения-хозяина. Но растение-хозяин не отдает добровольна органические вещества взамен минеральных. Небескорыстен и гриб, который очень активно вмешивается в метаболизм своего хозяина. Взаимное стремление гриба и высшего растения вступить в симбиоз нельзя рассматривать как действие, контролируемое сознанием. Взаимные приспособления гриба и высшего растения к сожительству в микоризах не передаются по наследству и, следовательно, не закреплены генетически.

Регуляция взаимоотношений между симбионтами в микоризах происходит, прежде всего, биохимически, через посредство физиологически активных веществ, вырабатываемых обоими симбионтами.

Рядом исследователей доказано, что микоризные грибы продуцируют индольные ростовые вещества (ИРВ), в том числе (3-индолил-З-уксусную (ИУК), нафталилуксусную (НУК), индолилуксусную (ИУК), фенолоксиуксусную (ФУК) кислоты (Slankis, 1058, Moser, 1959, 1962; Ulrich, 1960, 1963; Беккер, 1963; Horak, 1963, 1964; Шиврина, 1965; Chilvers а. Pryor, 1965; Низовская, 1969 и т. д.). Эти вещества при низких концентрациях стимулируют линейный рост корней, а при высоких — ингибируют его, но зато вызывают дихотомическое ветвление корней и образование боковых корешков. Под влиянием ИРВ происходит гипертрофия коровых клеток боковых Корешков и ускоряется дифференциация клеток, продуцируемых меристемой. Аналогичным образом, по-видимому, действуют и кинины, также обнаруженные в микоризных грибах (Harley a. Lewis, 1969; Miller, 1967). Ткани корня-хозяина, подвергаясь действию ауксинов и кининов, превращаются в эктомикоризы — сложные структуры, сложенные и грибом, и высшим растением.

Однако появление микориз не является лишь следствием поселения на корнях симбиотических грибов. Есть сведения (Harley a. Lewis, 1939), что перед тем, как появится грибная инфекция, верхушки многих корневых окончаний претерпевают такие изменения, которые по структуре приближают их к микоризам. Таким образом, первые фазы формирования боковых корневых окончаний, по-видимому, идут вследствие естественных ростовых процессов высшего растения. Но если такие корешки не заражаются микоризными грибами, они, как правило, быстро абортируются и далее не функционируют. Под влиянием физиологически активных веществ, выделяемых микоризными грибами, поселяющимися на боковых корешках, дифференциация апексов на стену, кору и эндодерму начинается раньше и происходит ближе к меристематической верхушке, чем у неинфицированных корней. Следовательно, микоризная инфекция способствует росту и ветвлению боковых корней, их более длительному функционированию как органов поглощения питательных веществ из почвы.

Помимо действия на морфогенез микоризных корней, ауксины оказывают влияние на физиологические функции микориз. Увеличение содержания ауксинов приводит к увеличению проницаемости клеток, к повышению гидролиза крахмала и образованию сахаров, а также к их перемещению из крахмалоносного влагалища к местам выделения ауксинов (Meyer, 1966).

Высокое содержание ростовых веществ у микотрофных растений создается за счет ингибирования синтеза ауксиноксидаз микоризными грибами (Ritter, 1968). В эксперименте под действием культуральной жидкости из-под микоризных грибов резко уменьшается скорость инактивации ауксиноксидаз и, следовательно, возрастает концентрация ауксинов.

Существует определенная связь между фотосинтезом и действием ауксинов на процессы микоризообразования (Slankis, 1961, 1963). При низкой освещенности и, следовательно, при малом количестве продуктов фотосинтеза ауксины даже в больших концентрациях оказывают сильное влияние на образование микориз. При высокой интенсивности света или в присутствии адекватных концентраций углеводов в корнях ауксины вызывают значительный эффект (ингибирование линейного роста корней и гипертрофию боковых корешков, превращающихся в микоризы).

Кроме индольных соединений, к стимулирующим веществам у некоторых микоризных грибов следует отнести гуминоподобные соединения, физиологическая основа которых, по-видимому, заключается в полифенольных группах или их производных. В определенных концентрациях они выступают в качестве стимуляторов или ингибиторов роста. При совместном действии с ИУК многие фенольные соединения (феруловая, галловая и сиреневая кислоты, кверцитин и др.) являются сильными синергистами (Низовская, 1968).

Взаимовлияние симбионтов в эктомикоризах осуществляется также посредством витаминов (Шемаханова, 1962). Микоризные грибы гетеротрофны к витамину Bi (тиамину) и В6 (пироксидину), а некоторые из них нуждаются также в витамине Н (биотине). Следовательно, в снабжении этими витаминами грибные симбионты зависят от высшего растения или других микроорганизмов. В то же время эктомико — ризные грибы продуцируют пантотеновую и никотиновую кислоты, оказывающие влияние на прорастание семян, рост и развитие высших растений, особенно корневой системы. (Меlin, 1953; Шемаханова, 1962; Rambellini, 1967; Boullard, 1968).

Эктомикоризные грибы, поселяясь на корнях древесных пород, вырабатывают антибиотики бактерицидного и фунгицидного действия (Zak, 1964; Marx, 1969 a, b; Marx et Davey, 1967, 1969 a, b; Marx et Ross, 1970; Marx et Bryan, 1971; Marx, Bryan et Craig, 1971). Выявлено, что ингибирующее действие зависит от видовой специфичности грибов-микоризообразователей и ингибируемых микроорганизмов, возраста, концентрации антибиотиков, температуры и других факторов. Молодые культуры патогенных грибов ингибируются сильнее старых, выросшие из спор больше, чем размноженные мицелием. Наиболее высокая концентрация антибиотиков наблюдается в период быстрого роста культуры.

Антибактериальные и антигрибные вещества, продуцируемые эктомикоризными грибами, уже в концентрации 50—70 частей на биллион действуют угнетающе на патогенные грибы, при концентрации 2 части на миллион ингибирование оказывается полным (Марх, 1969в).

Установлено, что эктомикоризные грибы выделяют вещества-ингибиторы как в жидком, так и в газообразном виде. Один из активных продуцентов таких веществ, эктомикоризный гриб Leucopaxillus cerealis var. piceine, выделяет в культуральную среду диатретин-нитрил, диатретин-амид и диа-третин-3, из которых первый обладает фунгицидным, а два других бактерицидным действием (Marx, 1969в). Летучие вещества — ингибиторы, продуцируемые микоризными грибами in vitro, содержат изобутанол, изоамиловый спирт, ацетоин, изомасляную кислоту и др. Образование летучих веществ — ингибиторов присуще как микоризной, так и немикоризной корневой системе сосны, но в присутствии гриба таких веществ вырабатывалось в 2—8 раз больше, чем без гриба (Krupa et Fries, 1971; Krupa et Nyland, 1972).

По данным Зака (ZaK, 1964), защитная роль микоризных грибов проявляется многосторонне: 1) мицелий на корнях создает механический барьер, препятствующий проникновению в корень патогенных организмов; 2) антибиотики и другие ингибиторы, выделяемые микоризными грибами, играют роль химического барьера; 3) поселяясь первыми, микоризные грибы перехватывают углеводы, лишая патогенные микроорганизмы необходимых энергетических материалов. Микоризные грибы, являясь ослабленными в процессе эволюции специализированными паразитами, приспособились к совместной жизни с корнями высших растений и в какой-то мере, по-видимому, еще проявляют паразитические свойства; поэтому, рано поселяясь на корнях, они стимулируют действие анатомо-морфологического и физиолого-биохимического механизмов защиты (Zak, 1964).

Таким образом, функция эктомикориз состоит не только в благоприятной физиологической роли в процессе питания здоровых растений, но и в предохранении корней от поражения их патогенными инфекциями.

Если вы нашли ошибку, пожалуйста, выделите фрагмент текста и нажмите Ctrl+Enter.



Сообщить об опечатке

Текст, который будет отправлен нашим редакторам: