Благодаря тактике «активного поиска» в пространстве на протяжении сезона и (или) тактики выжидания во времени возбудитель попадает к «воротам инфекции», а затем в свою экологическую нишу.
Понятие ниши используется в экологии в самых разных значениях. Известно понятие фундаментальной, или потенциальной, ниши Хатчисона, которую он определил как совокупность оптимальных условий, при которых данная особь (популяция, вид) может существовать и воспроизводить себе подобных. Фундаментальная ниша всегда шире реализованной в тех или иных условиях окружающей среды. Реализованные ниши организмов, подверженных r-отбору, определяются в большей мере физической средой, а реализованные ниши организмов, подверженных К-отбору, сильно зависят от биотической среды.
Э. Пианка определил экологическую нишу как общую сумму адаптаций организма (популяция, вид) к окружающей среде. Ниша означает не только способность организмов осваивать среду, по и поиск путей использования ресурсов. С этой точки зрения растений-хозяев правомерно рассматривать как экологическую нишу возбудителей. При этом в зависимости от специализации возбудители адаптированы к питанию и размножению в различных органах и тканях растений-хозяев.
В большинстве случаев теория экологических ниш ограничивается каким-либо одним их измерением, например пищей. В этом случае говорят о трофической, или пищевой, нише. Нередко число измерений возрастает до трех, включая, помимо пищи, место и время. В таких случаях говорят соответственно о пространственной и временной нишах. Попробуем проследить особенности формирования экологических ниш у возбудителей инфекционных болезней растений.
Достигнув «ворот инфекции», возбудитель начинает взаимодействовать с растениями-хозяевами с целью взаимного распознавания. Распознавание — это функция преимущественно клеточной поверхности растений-хозяев, в обязанности которой входит первой встретить внешний агент, правильно его оценить н адекватно на него отреагировать.
Для распознавания внешнего агента клетки имеют специальные поверхностные рецепторы углеводной природы или белки. На вторжение одних молекул рецепторы реагируют положительно, другие — отторгают, отделяя свое от чужого. К настоящему времени описано не менее 40 типов подобного взаимодействия. Между клетками хозяина и паразита оно будет различным в зависимости от того, проникает ли паразит внутрь клетки или развивается в межклетниках. Например, фитопатогенные бактерии рода Pseudomonas проникают в межклеточные пространства хозяина, поэтому между протопластами хозяина и паразита находится клеточная стенка растения и оболочка бактерии. Гифы же возбудителя фитофтороза картофеля проникают в его клетки, в результате чего взаимодействуют цитоплазматические мембраны хозяина и клеточные стенки паразита. Некротрофы не вступают в контакт с живыми клетками растения, а соприкасаются с уже убитыми ими с помощью токсинов.
Растения распознают паразитов по специальным веществам (индукторам, провокаторам), которые входят в структурные элементы их клеточных оболочек либо функционируют как экстрацеллюлярные ферменты в клетках. Считают, что такими веществами могут быть хитин, липополисахарид, пектинолитические и протеолитические ферменты и др. При взаимодействии с растением-хозяином эти вещества-индукторы как бы «сигнализируют» растению о присутствии паразита. Предполагают, что действие и образование индукторов проявляется только во время взаимодействия паразита и хозяина, тогда как в здоровом растении они генетически ингибированы.
Я. Ван дер Планк показал, что при болезнях, в которых между хозяином и патогеном существуют взаимоотношения типа «ген на ген», восприимчивость растений обусловлена сополимеризацией белков хозяина и белков патогена. Вследствие этого хозяин и паразит узнают друг друга но белкам. При участии ферментов их роль важна как компонентов белковой природы, а не как катализаторов биохимических реакций. Изучению процессов распознавания во взаимоотношениях в системе растение — паразит придается в настоящее время большее значение.
Распознавание для большинства возбудителей инфекционных болезней-растений заканчивается благополучно, и они тем или иным способом проникают в клетки растений-хозяев.
Бактерии в качестве «ворот инфекции» используют преимущественно естественные отверстия на поверхности растений — чечевички, устьица, либо рапы. Вирусы могут проникать через раны, механические повреждения или вводятся насекомыми. Патогенные грибы способны самостоятельно проникать в здоровые растительные ткани: через раны, неповрежденные покровы, естественные отверстия. Во всех случаях возбудитель стремится занять свою экологическую нишу — пространство между кутикулой н внешней стенкой эпидермиса клеток листа, на внешней поверхности растения, в межклеточном пространстве между мезофильными клетками листьев, в живых клетках растений или в сосудах ксилемы.
Чтобы попасть в экологическую нишу, возбудитель должен преодолеть «линии обороны» растения-хозяина, что зависит, с одной стороны, от восприимчивости растений, а с другой — от вирулентности и агрессивности самого возбудителя.
Восприимчивость — это видовое свойство растений реагировать на внедрение патогенного паразита инфекционным процессом. Соответственно восприимчивости видовым свойством паразита является патогенность. По определению К. Честера, устойчивость в растительном мире является правилом, а восприимчивость — исключением. При этом имелось в виду следующее. В настоящее время известно примерно 10 800 патогенных паразитов, вызывающих инфекционные болезни растений. Из них 1000 грибной природы, 600 — вирусной и 200 — бактериальной. На картофеле, например, паразитирует 300 видов, что составляет лишь 0,36%; к остальным видам он устойчив.
В паразитарных системах свойства возбудителя, как правило, «пригнаны» как ключ к замку к тем или иным свойствам хозяина. Очевидно, реакция растения-хозяина служит главным критерием оценки его восприимчивости на внедрение и заражение возбудителем, так как в процессе Эволюции произошел отбор тех популяций, цикл развития которых в какой-то мере соответствовал ритму роста и развития растений-хозяев.
Все многообразие взаимодействий возбудителя с растением-хозяином подчинено главной задаче — добыванию пищи для обеспечения воспроизводства потомства. Вследствие интенсивного роста и размножения в тканях растений-хозяев возбудитель обладает значительно более активным обменом веществ, а следовательно, и большей потребностью в питательных веществах, чем менее активные клетки растения-хозяина.
Патологические повреждения, наносимые вредителем растению-хозяину, сами по себе не являются его главной целью. С общебиологических позиций тактика добывания пищи обусловлена необходимостью интенсивного потребления энергии в единицу времени, ухода от лимитирующих факторов окружающей среды и нападения конкурентов. При этом важно, что тактика Т осуществляется во имя тактики Р. С этой точки зрения физиолого-биохимические аспекты взаимодействия возбудителя и растения-хозяина важно рассматривать не сами по себе, а соизмеряя их с тактикой Р. Без этого огромное количество фактов, накопленных по физиолого-биохимическим аспектам взаимодействия возбудителя и растения-хозяина, носят лишь описательный характер и не могут быть использованы в сельском хозяйстве для обоснования интегрированной защиты растении от болезней.
При рассмотрении взаимоотношений возбудителя и растения-хозяина на любом уровне организации важно учитывать соподчинённость и непротиворечивость концепций систем низшего порядка более высокоорганизованным. Важность этого принципа подчеркивал также Р. А. Робинсон, отмечая необходимость сверки рассматриваемых явлений с ЭСС системы в целом, избегая субоптимизации, которая может привести к искажению существа рассматриваемых явлений, к неверным заключениям. На наш взгляд, тактику T следует не только рассматривать с эволюционных позиций, ее необходимо сверять с главной тактикой — тактикой Р, а также со стратегией жизненного цикла в целом.
Не случайно Я. Ван дер Планк предлагал отказаться от классификации паразитов по типу питания (некротрофы, биотрофы) как малопродуктивной концепции, а выделять в качестве основных различные процессы (биотрофные, некротрофные) в их жизненном цикле. Несостоятельность классификации паразитов по типу питания как главного критерия их жизнедеятельности, была обоснована нами еще в 1981 г., однако эта концепция настолько прочно укоренилась в литературе, что кажется многим незыблемой. Между тем классификация паразитов но типу питания неправомерна хотя бы потому, что для подавляющего большинства возбудителей инфекционных болезней растений характерна смена двух фаз — биотрофии и некротрофии, в которых действуют разные ферменты, включаемые в надлежащей последовательности в соответствии с потребностями патогена. При этом начальная биотрофия, хотя и временная, имеет важное практическое значение, так как обеспечивает растениям возможность вертикальной устойчивости, если даже болезнь и завершается некротрофией. Например, на ранних стадиях взаимоотношений Phytophlhora infestans с растениями картофеля имеют место биотрофия и «паразитический симбиоз». Ядра зараженных клеток хозяина набухают, но остаются живыми и активно функционируют в течение ряда дней до тех пор, пока спороношение гриба не достигает полной силы. После этого следуют некротрофные процессы: спороношение прекращается и более старые зоны отмирают. Я. Ван дер Планк предлагает также контролировать жизнеспособность клеточного ядра, что весьма резонно, так как позволит вскрыть внутренний механизм, обусловливающий ту или иную репродуктивную способность возбудителя.
Рассмотрение некротрофии и биотрофии как процессов единой тактики Т возбудителя представляется чрезвычайно важным, так как вносит диалектическое понимание этих процессов в связи с ЭСС паразитарных систем в целом.
Во всех классах паразитарных систем — относительно стабильных, нестабильных и промежуточных с точки зрения ЭСС — устойчивость или восприимчивость популяций растений к инфекции генетически детерминирована, то есть находится под генетическим контролем.
Я. Ван дер Планк предложил различать два типа устойчивости растений-хозяев — вертикальную и горизонтальную, которым соответствуют два различных свойства патогенности возбудителя — его вирулентность и агрессивность. Наличие двух типов устойчивости растений-хозяев и двух типов патогенности возбудителей составляют, на наш взгляд, внутреннюю сущность тактики Т, которая, вероятно, кодируется генетически дважды — у одного вида хозяина и у одного вида паразита. Тем самым гены хозяина и гены паразита составляют одну систему.
Под вирулентностью возбудителя понимают способность рас в его популяции заражать отдельные растения или их популяции. Вирулентность контролируется отдельными генами, а агрессивность — многими. Вирулентность определяет, будет поражено растение или нет, а агрессивность — степень поражения. Вирулентность мало зависит от условий окружающей среды, тогда как агрессивность под их воздействием может изменяться в довольно широких пределах. Иными словами, вирулентность — качественная сторона патогенности возбудителя, а агрессивность — ее количественная сторона.
При вертикальной устойчивости число генов вирулентности в популяции возбудителя равно числу генов устойчивости в популяции растения-хозяина, и взаимоотношения между ними осуществляются по теории ген-на-ген, предложенной в начале 50-х годов американским фитопатологом Г. Флором. Согласно этой теории, популяция, обладающая определенными генами устойчивости, будет поражаться в том случае, когда популяция паразита имеет соответствующие гены вирулентности, способные преодолеть гены устойчивости растений. При отсутствии в популяции паразита таких генов популяция растений не поражается. Возникают так называемые комплементарные генетические системы хозяина и паразита. Раса, которая поражает сорт, называется совместимой к нему, а раса, не способная поражать — несовместимой. Тем самым гипотеза ген-на-ген соответствует такой ситуации, когда взаимодействие популяции или отдельных особей хозяина и паразита выражается высокой устойчивостью (несовместимый тип реакции) или высокой восприимчивостью (сверхчувствительностью). При полной совместимости болезнь развивается, при отсутствии таковой — нет.
Вертикальная устойчивость мало зависит от условий окружающей среды и может измениться только в результате изменения генома паразита или растения-хозяина. Обычная ситуация, когда сорт с вертикальной устойчивостью поражается совместимыми к нему расами и не поражается несовместимыми. Обычно вертикальная устойчивость наследуется моногенно, и она почти всегда доминирует над восприимчивостью. Внешние признаки болезни при этом типе устойчивости не проявляются вовсе или проявляются в реакции сверхчувствительности. Важно и то, что развитие паразита приостанавливается: он либо совсем не спороносит, либо образует крайне незначительное по численности потомство, неспособное обеспечить дальнейшее развитие болезни в пространстве и по времени.
Горизонтальная устойчивость в отличие от вертикальной контролируется многими генами, а поэтому называется полигенной. Считается, что этот тип устойчивости эволюционно стабильнее и возник раньше вертикальной. Если вертикальная устойчивость обеспечивает полную устойчивость лишь к отдельным расам паразита, то горизонтальная, хотя и неполную, но ко всем без исключения расам. Стабильность действия против всех без исключения рас ее наиболее ценное свойство. При горизонтальной устойчивости паразиту удается устанавливать длительный контакт с растением-хозяином и образовывать потомство. Однако при этом для успешного заражения требуется большее число спор, чем для заражения высоковосприимчивого растения. Латентный период (от заражения до появления симптомов) у инфицированных растений удлиняется, понижается не только репродуктивная способность патогена, но и жизнеспособность потомства. Именно поэтому горизонтальную устойчивость называют пониженной восприимчивостью.
Оценивать горизонтальную устойчивость можно как низкую, среднюю или высокую, а вертикальную по принципу «да — нет». Горизонтальная устойчивость, как правило, недостаточна, чтобы сдерживать развитие болезни ниже порога вредоносности.
В большинстве случаев от полифагов растения защищены горизонтальной устойчивостью, а от монофагов — вертикальной или той и другой. В случае сочетания с горизонтальной вертикальная устойчивость задерживает начало эпифитотий, поскольку необходимо, чтобы раса с определенным геном вирулентности накопилась в популяции паразита до определенного уровня, после чего вступает в действие горизонтальная устойчивость, которая замедляет развитие болезни уже после ее начала. Благодаря горизонтальной устойчивости образуется меньшее число спор, дающее начало новым поражениям, само поражение формируется медленнее.
На пути миграции спор паразита рекомендуется высевать сорта, различающиеся генами устойчивости, что затрудняет размножение паразитов.
Наиболее устойчивые к болезням популяции растений формируются в естественных экосистемах центров сопряженной эволюции хозяина и паразита. Например, на родине пшеницы (Кавказ, Иран, Малая Азия, Восточное Средиземноморье) найдено наибольшее число видов пшеницы (16 только на территории Кавказа), многие из которых отличаются высокой и даже комплексной устойчивостью к болезням и широко используются в селекции.
Центрами сопряженной эволюции картофеля и возбудителя фитофтороза являются Мексика и Гватемала. Именно здесь растения картофеля имеют самый широкий в мире набор генов устойчивости, а паразит — наибольшее разнообразие генов вирулентности.
Если первичные центры формирования растений и паразита не совпадают, то наиболее устойчивые формы находят на первичной родине их паразитов. Предполагают, что первичным ген-центром табака является Южная Америка, но наибольшее число устойчивых к ложной мучнистой росе форм найдено в Австралии, где возник возбудитель.
Характерной особенностью стабильных паразитарных систем в естественных экосистемах является генетический полиморфизм популяций растений-хозяев, который необходим для защиты их от популяций паразита. В целом природная популяция растений-хозяев отличается по генам вертикальной устойчивостью, имеет одинаково высокий уровень горизонтальной устойчивости и толерантности к паразитам. Причем гены вертикальной устойчивости «рассыпаны» в популяции растений, что и создает генетический полиморфизм по этому признаку. Кроме того, сама структура естественных фитоценозов разнообразная, а поэтому концентрация растений-хозяев небольшая. Будучи саморегулирующимися системами, популяции возбудителей способствуют разреженности растений-хозяев в фитоценозах, что приводит и к разреженности их самих.
В отличие от естественных ценозов в агроэкосистемах возделывают преимущественно чистые линии сортов сельскохозяйственных культур, однородные по генам. Причем эффективные гены защиты от паразитов переносят во многие сорта с помощью беккроссов, что позволяет сравнительно быстро осуществлять данный процесс. В результате создаются сорта с узким генетическим разнообразием. Так большинство отечественных сортов озимой пшеницы имеют один и тот же ген устойчивости к бурой ржавчине, что вызвано преобладанием в популяции паразита на территории СССР 77 расы. Все новые сорта хлопчатника являются по существу близкими родственниками районированного сорта Ташкент 1.
В агроэкосистемах не только возделываются сорта с узкой генетической основой, но, что не менее существенно, они занимают крупные массивы при низком разнообразии возделываемых видов культурных растений. В настоящее время в мире интенсивно культивируются примерно 150 видов растений, из них 15 видов занимают основные площади нашим. Тенденция к монокультуре привела к образованию гигантского кукурузного пояса в средней полосе США, бескрайних пшеничных полей в Казахстане и Сибири, «белого моря» посевов хлопчатника в Средней Азии. В Англии 73% пашни занято пшеницей и ячменем. Причем на половине этой площади выращивают всего три сорта пшеницы и четыре сорта ячменя. В США 53% всей площади под хлопчатником занимают три сорта, 96% площади под горохом — три сорта, 72% площади под картофелем — четыре сорта, 65% площадей под рисом — четыре сорта. Из 269 сортов пшеницы девять занимают 50% посевов, а из 197 сортов кукурузы шесть — 71% посевов. Вследствие этого восприимчивость растений к возбудителям инфекционных болезней растений доминирует в агроэкосистемах, причем доля устойчивых сортов не превышает 10—15%. В результате современные сорта-популяции не могут служить тормозом развития эпифитотического процесса; очаги болезни, возникающие сначала на отдельных участках агроэкосистем, распространяются затем на значительной территории.